由警视厅管辖的供电线路遭电脑病毒入侵，发生爆炸事件。在此之后，以泽俊一（北村一辉 饰）为首的搜查一课刑警全员出动，对犯罪嫌疑人展开追查。与此同时，冒失鬼ATARU（中居正广 饰）与井上（村上弘明 饰）正效力的FBI组织，其位于纽约的办公场所也遭到类似手法的袭击。
        警视厅方面迅速成立搜查总部，他们认为此次爆炸事件是一起针对刑满释放人员的杀人未遂案，坐在轮椅上的女性管理官星秋穗（松雪泰子 饰）担任搜查工作的总指挥。在刑警们的通力配合和不懈追查下，被认为制造了电脑病毒的神秘女子MADOKA（堀北真希 饰）渐渐浮出水面。与此同时，井上带队的FBI搜查小组将美国和日本的爆炸案件并案处理，ATARU也作为搜查小组的成员之一回到久违的日本。与蛯名舞子（栗山千明 饰）重逢自然是一件高兴的事，不过一向我行我素的ATARU也给警方带来不少的麻烦，而星秋穗对其也颇有微词。
        未过多久，一条视频送到搜查总部，犯罪嫌疑人扬言要对他所认定的罪人进行公开处决。事态变得越来越严峻，可是在MADOKA天才般的犯罪手法面前，警方也愈加显得力不从心。多亏ATARU天才的推理能力和舞子奋不顾身的搏命追查，才让案情有了些许转机。可是在这一过程中，ATARU也不知不觉将自己置身极其不利的危险境地。他在大大推进案件侦破进度的同时，也因掌握了一些被认为只有MADOKA本人才知道的线索，从而招致星秋穗等搜查人员的质疑。在他们看来，或许神龙见首不见尾的MADOKA根本不存在，ATARU才是这一切恶性案件的幕后真凶！未过多久，另一起事件发生，彻底将ATARU变成了犯罪嫌疑人。
        接二连三"狩猎犯罪者"的真相是什么？ATARU和MADOKA又有怎样难分难解的渊源？一向单纯无邪的冒失鬼莫非真的成为了穷凶极恶的罪犯？从日本东京到美国拉斯维加斯，史上最强犯罪者浮出水面，意想不到的真相推动着刑警们朝向未知的方向行进……